Sinergismo de una dieta mixta de Myzus persicae y huevo de Ephestia kuehniella sobre la aptitud del depredador Nabis stenoferus

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Sep 28, 2023

Sinergismo de una dieta mixta de Myzus persicae y huevo de Ephestia kuehniella sobre la aptitud del depredador Nabis stenoferus

Informes científicos volumen 13,

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 9075 (2023) Citar este artículo

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Nabis stenoferus es un depredador zoofitófago que vive en pastizales alrededor de campos agrícolas. Es un agente de control biológico candidato para su uso mediante aumento o conservación. Para encontrar una fuente de alimento adecuada para la cría en masa y comprender mejor la biología de este depredador, comparamos las características de la historia de vida de N. stenoferus con las tres dietas diferentes: solo pulgones (Myzus persicae), solo huevos de polilla (Ephestia kuehniella) o una dieta mixta de pulgones y huevos de polilla. Curiosamente, cuando solo se suministraron pulgones, N. stenoferus se desarrolló hasta la etapa adulta pero carecía de niveles normales de fecundidad. Hubo una sinergia significativa de la dieta mixta sobre la aptitud de N. stenoferus tanto en la etapa inmadura como en la adulta, es decir, una reducción del 13 % en el período de desarrollo de las ninfas y un aumento de 87,3 veces en la fecundidad, en comparación con la dieta solo de áfidos. Además, la tasa intrínseca de aumento fue significativamente mayor para la dieta mixta (0,139) que para los áfidos solos (0,022) o para los huevos de polilla (0,097). Estos resultados muestran que M. persicae por sí solo no es una dieta completa para la cría masiva de N. stenoferus, mientras que este pulgón puede ser un alimento complementario cuando se combina con huevos de E. kuehniella. Se discuten las implicaciones y aplicaciones de estos hallazgos para el control biológico.

El depredador zoofitófago Nabis stenoferus Hsiao (Hemiptera: Nabidae) es un enemigo natural de presas como áfidos, polillas y arañas rojas en Corea, Japón y China1,2,3. Nabis stenoferus también puede ser una plaga en algunas plantas de cultivo, como el crisantemo [Chrysanthemum spp. (Asterales: Asteraceae)] debido a su hábito zoofitófago1. Generalmente, este depredador vive en pastizales alrededor de campos agrícolas y ha sido considerado principalmente como un componente de la biodiversidad de los agroecosistemas más que como una plaga o un agente de control biológico2,3,4. Sin embargo, N. stenoferus tiene el potencial de ser un nuevo agente de control biológico para su uso en programas de aumento o conservación debido a su hábito de alimentación generalista y su adaptación a las regiones templadas3,4. Los depredadores generalistas pueden ser especialmente útiles como agentes de control biológico en cultivos donde se presentan varias especies de plagas al mismo tiempo5. Además, un generalista puede sobrevivir mejor en condiciones de baja densidad de plagas que un especialista, ya que tienen a su disposición fuentes alternativas de alimentos5,6,7.

La crianza masiva eficiente de enemigos naturales es esencial si se van a utilizar agentes en el control biológico aumentativo8. Para una crianza en masa eficiente, es crucial encontrar condiciones ambientales adecuadas, como temperatura y humedad relativa9,10,11, sin embargo, una dieta adecuada también es un factor crítico12,13. El alimento utilizado para la cría masiva de insectos debe ser económico, fácil de obtener y adecuado tanto para el desarrollo como para la oviposición de la especie14.

Además, aunque un alimento en particular puede no ser parte de la dieta natural del insecto, dichos alimentos pueden usarse para criar insectos si proporcionan suficientes nutrientes14. Los huevos de polillas de productos almacenados como Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) se utilizan con frecuencia para la cría masiva de depredadores generalistas15,16. Esta polilla es una plaga del grano almacenado y no se encuentra en Corea, pero sus huevos congelados se han importado a Corea para la cría masiva de insectos depredadores17,18. Sin embargo, se puede argumentar que los alimentos que forman parte de la dieta de una especie en condiciones naturales podrían ser más efectivos que los alimentos que nunca antes había encontrado un depredador general19. Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae) es una plaga agrícola común en cultivos de las familias Asteraceae, Brassicaceae, Cucurbitaceae y Solanaceae20,21,22,23. Este pulgón se encuentra en campos abiertos en áreas agrícolas de Corea, Japón y China, y sus plantas hospedantes y hábitats se superponen con los de N. stenoferus1,3,20. Además, este pulgón se ha utilizado en ocasiones como alimento complementario para la cría de depredadores generalistas24.

El análisis de tablas de vida permite calcular los parámetros de población de insectos en condiciones específicas. Entre los parámetros de la tabla de vida, la tasa intrínseca de aumento es un parámetro integral e intuitivo que describe el potencial de población de un insecto criado en condiciones específicas que se pueden calcular a partir de datos sobre el tiempo de desarrollo, la fecundidad, la longevidad, la proporción de sexos y la supervivencia25,26. Los parámetros de población derivados del análisis de la tabla de vida pueden compararse estadísticamente utilizando métodos de arranque o de navaja25,27. Por lo tanto, el análisis de tablas de vida es una herramienta muy eficaz para comparar la aptitud de los insectos en diferentes condiciones. Sin embargo, rara vez se han realizado análisis de tablas de vida de N. stenoferus.

Nuestro objetivo en este estudio fue encontrar una dieta adecuada para la cría masiva de N. stenoferus y comprender mejor su biología. Comparamos sus características de historia de vida utilizando análisis de tablas de vida para grupos criados con tres dietas: (1) solo pulgones (M. persicae), (2) solo huevos de polilla (E. kuehniella) y (3) una dieta mixta de pulgones y huevos de polilla

No hubo diferencias significativas entre los tres tratamientos (solo áfidos, solo huevos o ambos) en los períodos de desarrollo del huevo a la tercera etapa de ninfa (Cuadro 1) (huevo, χ2 = 0.13, df = 2, P = 0.935; 1ra. ninfa, χ2 = 3,70, df = 2, P = 0,157; ​​2.ª ninfa, χ2 = 5,51, df = 2, P = 0,064; 3.ª ninfa, χ2 = 4,53, df = 2, P = 0,104). Sin embargo, los períodos de desarrollo de los estadios ninfales 4.º y 5.º, así como el período de inmadurez total para los grupos alimentados con una dieta mixta, fueron significativamente más cortos que en las dietas de solo áfidos o huevos de polilla (Tabla 1) (4.º ninfa, χ2 = 17,78, df = 2, P < 0,001; 5ª ninfa, χ2 = 27,45, df = 2, P < 0,001; inmaduro total, χ2 = 31,50, df = 2, P < 0,001).

Hubo diferencias significativas entre los tratamientos de dieta en las características de la historia de vida de las hembras adultas de N. stenoferus (Cuadro 2). El período de preoviposición fue significativamente más corto en el grupo alimentado con una dieta mixta que en el grupo solo de áfidos o solo de huevos de polilla (F = 16.11, df = 2, 17; P < 0.001). Los períodos de oviposición variaron de 5,7 a 41,6 días entre los tratamientos, pero sin significación estadística (χ2 = 5,85, df = 2, P = 0,054). El período posterior a la oviposición en el grupo alimentado solo con áfidos fue significativamente más largo que en el grupo solo con huevos de polilla (1,4 días) (χ2 = 7,50, df = 2, P = 0,024). No hubo diferencias significativas en la longevidad de las hembras adultas entre las dietas probadas (F = 1,76, df = 2, 25; P = 0,193). La fecundidad total por hembra de los insectos alimentados con la dieta mixta (áfidos + huevos de polilla) fue significativamente mayor que en los grupos alimentados con las otras dos dietas (F = 14,75, df = 2, 25; P < 0,001).

La tasa de supervivencia específica por edad de N. stenoferus para las ninfas alimentadas con la dieta de áfidos solamente disminuyó más rápidamente que las tasas de los grupos alimentados con la otra dieta (Fig. 1). La fecundidad también fue mucho más baja en el grupo alimentado con la dieta solo de áfidos (Fig. 1). Diferentes tratamientos dietéticos afectaron significativamente los parámetros poblacionales de N. stenoferus (Cuadro 3). La tasa intrínseca de aumento y la tasa finita de aumento fueron más altas en los insectos alimentados con la dieta mixta, seguidos por el grupo de solo huevos de polilla y el grupo de solo áfidos. La tasa reproductiva neta también fue más alta en los insectos alimentados con la dieta mixta. Además, la tasa de reproducción neta en el grupo alimentado con la dieta de solo pulgón fue relativamente más baja en comparación con los insectos en la dieta mixta, pero no fue significativamente diferente en comparación con la dieta de huevos de polilla. No hubo significancia entre tratamientos en el tiempo medio de generación.

Curvas de tasa de supervivencia (lx) y fecundidad (mx) específicas por edad de Nabis stenoferus alimentado con tres dietas diferentes.

En este estudio, encontramos efectos significativos de diferentes fuentes de alimentos en las características de la historia de vida de N. stenoferus. Los huevos de polilla por sí solos proporcionaron suficientes nutrientes tanto para el desarrollo de insectos como para la oviposición de adultos por parte de N. stenoferus, pero el uso de la dieta solo de áfidos produjo adultos estériles o casi estériles. La fecundidad media de los insectos criados con la dieta mixta fue 87 veces mayor que la de los insectos criados con la dieta exclusiva de pulgones. Sin embargo, la fecundidad de las chinches criadas con la dieta de huevos de polilla no fue significativamente diferente de la del grupo criado con una dieta de áfidos únicamente, probablemente debido al número muy bajo de hembras que ovipositaron obtenidas. Además, la dieta solo de áfidos redujo la aptitud de los adultos de N. stenoferus al prolongar los períodos de pre y post oviposición. Se sabe que los áfidos son alimentos de baja calidad para los depredadores generalistas, probablemente debido a la presencia de toxinas o disuasivos de alimentación24. Sin embargo, en nuestro estudio, no hubo efectos negativos de una dieta solo de áfidos en el desarrollo de la etapa inmadura de N. stenoferus y, en consecuencia, suponemos que la baja fertilidad de los adultos podría deberse a una deficiencia nutricional en el pulgón. solo dieta. Se sabe que tanto las proteínas como los lípidos de la dieta afectan significativamente la fecundidad de los insectos28,29,30. Las proteínas y los lípidos comprenden el 51,0 y el 33,6% de la masa seca de los huevos de Ephestia31. Por el contrario, las dietas solo de áfidos tienen un contenido de lípidos más bajo que los huevos de Ephestia28,29,30. Son bien conocidas las diferentes necesidades dietéticas para el desarrollo en la etapa inmadura versus la reproducción en la etapa adulta32,33. Con frecuencia se han informado diferentes patrones de explotación de alimentos entre las etapas inmaduras y adultas en ácaros depredadores. Por ejemplo, los estadios inmaduros de Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot (Acari: Phytoseiidae) pueden consumir trips y completar el desarrollo de su estadio a pesar de una menor tasa de supervivencia de este alimento34. Sin embargo, se sabe que los adultos de P. persimilis rara vez consumen trips como alimento34. Por lo tanto, una dieta de solo M. persicae podría ser adecuada para el desarrollo de ninfas de N. stenoferus, pero no adecuada para la maduración adulta es consistente con otros sistemas.

Sin embargo, hubo un efecto sinérgico de las dietas de huevos de áfidos y polillas para las características de la historia de vida de N. stenoferus tanto en la etapa inmadura como en la adulta. Numerosos estudios han informado de las ventajas de una dieta mixta sobre la aptitud de los insectos35,36,37. Sin embargo, el hallazgo digno de mención en nuestro estudio es que la dieta en la que N. stenoferus completó su desarrollo ninfal (pero produjo adultos estériles) tuvo un efecto sinérgico cuando se mezcló con otra dieta. Toft et al.30, en los que utilizaron huevos de Ephestia y/o pulgón Rhopalosiphum padi (L.) como alimento para Orius majusculus Reuter (Hemiptera: Anthocoridae), encontraron menor fecundidad en la dieta de pulgón que en la dieta de huevos de Ephestia. Sin embargo, a diferencia de nuestro estudio, no hubo un efecto sinérgico en la fecundidad de O. majusculus a partir de una dieta mixta. Por el contrario, encontramos que la fecundidad de N. stenoferus alimentada con una dieta mixta de áfidos y huevos de polilla se duplicó con creces en comparación con la dieta de solo huevos de polilla. El período de desarrollo de la etapa inmadura y el período de preoviposición de N. stenoferus también fueron significativamente más cortos para los insectos criados con la dieta mixta. Además, la dieta mixta dio como resultado insectos con una tasa intrínseca de aumento más alta que los otros dos tratamientos. Este es el primer hallazgo de contribuciones tan contrastantes de las dietas sobre el desarrollo y la reproducción de Hemiptera hasta donde sabemos.

Los depredadores hemípteros zoofitófagos consumen facultativamente la savia de las plantas para obtener nutrientes y agua, pero solo pueden completar su ciclo de vida alimentándose de presas animales como insectos o ácaros, como se muestra para N. stenoferus en este estudio38,39,40,41,42. Sin embargo, algunos depredadores zoofitófagos pueden completar sus ciclos de vida alimentándose solo de plantas sin presas. Por ejemplo, Nesidiocoris tenuis (Reuter) (Hemiptera: Miridae) puede aumentar con éxito su población alimentándose únicamente de plantas de sésamo [Sesamum indicum L. (Lamiales: Pedaliaceae)]43, aunque no pudo hacerlo al alimentarse únicamente de tomate. plantas [Solanum lycopersicum L. (Solanales: Solanaceae)]44. La dieta de huevos de Ephestia no mostró efectos sinérgicos en la aptitud de N. tenuis cuando se combinó con una planta de tomate39. Sin embargo, la dieta de huevos de Ephestia tuvo efectos sinérgicos en los períodos de desarrollo y la fecundidad de N. tenuis cuando se combinó con una planta de sésamo43, lo que demuestra que los componentes derivados de plantas de una planta huésped adecuada podrían afectar positivamente la aptitud de los depredadores zoofitófagos45. En nuestro estudio, suministramos col china [Brassica rapa L. subsp. pekinensis (Brassicales: Brassicaceae)] deja a N. stenoferus como fuente de agua y sustrato de oviposición. Es posible que el repollo chino no pueda aumentar el tamaño de la población de N. stenoferus sin presas porque la dieta de áfidos en nuestro estudio no mostró una buena condición física adulta. Sin embargo, los nutrientes derivados del repollo chino podrían convertirse y enriquecerse en los áfidos, y estos nutrientes en una dieta mixta podrían mejorar la aptitud física de N. stenoferus. Por lo tanto, en nuestro estudio, M. persicae en una dieta mixta con huevos de E. kuehniella podría haber jugado un papel similar para N. stenoferus como lo hizo una planta beneficiosa para N. tenuis en el ejemplo anterior.

Aunque M. persicae por sí solo no es una fuente completa de alimento para N. stenoferus, podría ser un error considerar a este depredador como un agente de control biológico ineficaz contra M. persicae u otras especies de pulgones. Una dieta que mejora el estado físico de un depredador no genera necesariamente una mayor preferencia por esa dieta en comparación con otras, incluso aquellas con perfiles de nutrientes intrínsecamente más pobres30. En Toft et al.30, O. majusculus, cuando se criaba solo con huevos de Ephestia o con una dieta mixta de huevos y áfidos, seguía prefiriendo la dieta de áfidos de peor calidad. Sin embargo, este depredador, cuando se crió solo con una dieta de áfidos, no mostró preferencia entre los huevos de Ephestia y los áfidos. Aunque es posible que una dieta no pueda proporcionar todos los nutrientes que un depredador podría necesitar, si la dieta tiene los nutrientes esenciales, como vitaminas y aminoácidos, el depredador aún puede consumir la dieta para prevenir la deficiencia de nutrientes46. A diferencia de las condiciones de laboratorio, donde el tipo de dieta se restringe artificialmente, en condiciones naturales los depredadores tienen la oportunidad de explotar los recursos mixtos del huésped de manera eficiente para obtener la mejor forma física46. Se sabe que las presas naturales de N. stenoferus son huevos o larvas de polillas, arañas rojas y pulgones3; y N. stenoferus debería maximizar su aptitud mediante la explotación de dietas mixtas en la naturaleza. Sin embargo, en áreas agrícolas, especialmente en invernaderos, las opciones de dieta de un depredador pueden verse limitadas por la simplificación del agroecosistema47,48. En programas de control biológico aumentativo basados ​​en depredadores contra especies de áfidos en invernaderos, la provisión suplementaria de huevos de Ephestia podría mejorar el control49. Además, puede ser posible plantar crisantemos en invernaderos como plantas de banco para N. stenoferus porque este depredador puede completar su ciclo de vida solo con crisantemos1. Sin embargo, en campos de hierba abiertos, donde N. stenoferus es un depredador autóctono2,3, la especie sería apropiada para el control biológico de conservación50,51. La construcción de refugios con plantas de crisantemo puede ser más adecuada para mejorar a este depredador que probablemente la fumigación de huevos de Ephestia, que pueden ser utilizados por otros antagonistas, como las hormigas que protegen a los pulgones52,53.

En conclusión, la aptitud general de N. stenoferus fue mayor con una dieta de huevos de E. kuehniella que con una dieta de M. persicae, y una dieta mixta de huevos de M. persicae y E. kuehniella tuvo un efecto sinérgico en la aptitud de N stenoferus tanto en la etapa inmadura como en la adulta. Por lo tanto, proponemos que M. persicae puede ser una fuente de alimento suplementaria para la cría en masa de N. stenoferus, siendo los huevos de E. kuehniella la principal fuente de alimento. Es posible que se necesiten más estudios sobre la composición nutricional de los huevos de E. kuehniella y M. persicae para identificar los nutrientes esenciales que podrían ser responsables de la mejor aptitud física de N. stenoferus. Para establecer un sistema eficiente de cría masiva de N. stenoferus, también se necesitarían estudios sobre los efectos de las condiciones ambientales, como la temperatura y la humedad, en N. stenoferus. Además, dado que el uso de huevos de Ephestia para la reproducción masiva de N. stenoferus puede volverse costoso en ciertas regiones o bajo condiciones específicas, podría ser necesaria una investigación adicional para investigar la viabilidad de utilizar dietas relativamente económicas como los huevos de camarones en salmuera54.

Los huevos de E. kuehniella se utilizaron para alimentar nuestra colonia de laboratorio de N. stenoferus. Se probaron combinaciones de huevos de E. kuehniella y M. persicae (mezcla de ninfas y adultos) para determinar la idoneidad de la dieta. Tanto los huevos como los pulgones se compraron en Osang Kinsect, Namyangju, Corea. Los huevos de E. kuehniella se congelaron en los frascos recibidos y se sacaron y utilizaron cuando fue necesario. Se compraron plántulas (de unos 10 cm de altura) de col china (B. rapa subsp. pekinensis) en el mercado de Andong, Corea, y se plantaron en cada maceta (10 cm × 9,7 cm; diámetro × altura) y se mantuvieron a 27 ℃, 60–80 % de HR y un fotoperíodo de 16:8 (L:D) h en una incubadora (DS-50CPL, Dasol Scientific Co., ltd., Suwon, Corea) hasta que las plantas crezcan hasta 20 cm. Las etapas de Myzus persicae se criaron en una jaula acrílica (30 × 30 × 30 cm) en tres macetas de repollo chino a 27 ℃, 60–80 % de HR y un fotoperíodo de 16:8 (L:D) h en una incubadora. Las macetas de col china se reemplazaban a intervalos de dos a tres semanas. Todos los métodos se llevaron a cabo de acuerdo con las directrices y reglamentos pertinentes de la República de Corea.

Nabis stenoferus se obtuvo del Servicio de Extensión e Investigación Agrícola de Gyeonggi-do en Hwaseong, Corea, y los insectos se criaron individualmente desde huevo hasta adulto en placas de Petri (35 mm × 10 mm; diámetro × altura; SPL Life Science, Pocheon, Corea) a 27 ℃, 60–80 % de HR y un fotoperíodo de 16:8 (L:D) h en una incubadora. Se proporcionaron huevos de E. kuehniella adheridos a papel pergamino (1 × 1 cm) como alimento para la crianza de N. stenoferus, y los papeles de huevo se reemplazaron diariamente. Se colocó un trozo de algodón saturado con agua (0,8 × 0,8 × 0,8 cm) en las cajas Petri de crianza para suministrar agua y como sustrato de oviposición. Cuando los individuos de N. stenoferus se convirtieron en adultos, se mantuvo un par de depredadores en la placa de Petri para el apareamiento.

El experimento sobre las dietas de cría se realizó a 27,9 ± 0,76 ℃, 50,1 ± 6,4 % de HR y un fotoperíodo de 16:8 (L:D) h en una incubadora. Se utilizaron veinte individuos (como huevos recién puestos) de N. stenoferus para cada tratamiento alimentario. Para obtener huevos de N. stenoferus recién puestos, se recolectaron al azar diez hembras adultas de la colonia de crianza para cada tratamiento. A cada hembra se le permitió poner huevos sobre algodón saturado con agua en una placa de Petri (35 mm × 10 mm; diámetro × altura) durante 24 h. Después de 24 h, las piezas de algodón de cada hembra se recolectaron en una placa de Petri más grande (90 mm × 15 mm; diámetro × altura; SPL Life Science) y se mantuvieron hasta que eclosionaron los huevos. Se registró el período de desarrollo de los huevos.

Las ninfas recién emergidas se seleccionaron al azar y se colocaron individualmente en placas de Petri experimentales (50 mm × 15 mm; diámetro × altura; SPL Life Science) que contenían algodón saturado con agua y un disco de hoja de col china (50 mm de diámetro). Las dietas se proporcionaron en placas de Petri como tres tratamientos: (1) solo pulgones, (2) solo huevos de polilla y (3) tanto pulgones como huevos de polilla. El número de áfidos en cada placa de Petri con áfidos se mantuvo en al menos 40 individuos por día. El suministro diario de pulgones podría ser suficiente para Nabis sp. para satisfacer sus necesidades de alimentación (alrededor de 14,4 pulgones se consumieron por día en un estudio anterior55) sin escasez de alimentos observable. Para los tratamientos con huevos de polilla, había un papel pergamino (1 × 1 cm2) con varios cientos de huevos en cada placa de Petri y se reemplazó diariamente.

Cuando las ninfas mudaron a adultos, las hembras y los machos individuales se emparejaron y mantuvieron en nuevas placas de Petri experimentales. Cuando la hembra no pudo emparejarse inmediatamente debido a la discrepancia en el número de machos mudados, utilizamos machos adultos recolectados de la colonia de crianza. En la etapa adulta, solo se evaluaron las características de la historia de vida de las hembras, según Maia et al.25,26. Los tiempos de desarrollo de cada etapa de la vida, la longevidad de las hembras adultas y la fecundidad diaria se observaron diariamente hasta que todas las hembras murieron.

Los datos de cualquier individuo perdido durante el experimento se descartaron antes del análisis. Las hembras que no pusieron huevos fueron excluidas del cálculo de los períodos medios de oviposición. Los períodos de desarrollo de las ninfas, así como los períodos de oviposición y posoviposición se compararon entre tratamientos mediante la prueba de Kruskal-Wallis en PROC NPAR1WAY en SAS56 debido a la distribución no normal de los datos. Los períodos de preoviposición, así como la longevidad y fecundidad de las hembras adultas se compararon entre tratamientos mediante análisis de varianza utilizando PROC GLM en SAS56.

El análisis de la tabla de vida y la estimación jackknife de los parámetros poblacionales se realizaron utilizando el programa R57 tomando como referencia a Maia et al.25,26. Las tasas de supervivencia específicas por edad (\({l}_{x}\)) y fecundidad (\({m}_{x})\) para cada tratamiento se calcularon utilizando las siguientes ecuaciones:

donde \(SURV\) es la tasa de supervivencia de huevo a adulto, \({NSF}_{x}\) es el número de hembras supervivientes a la edad \(x\), y \(NF\) es el número inicial de hembras \({NEGG}_{x}\) es el número medio de huevos puestos a la edad \(x\), y \(SR\) es la proporción de sexos de cada grupo de tratamiento. Los parámetros de la población se calcularon mediante las siguientes ecuaciones25.

La tasa reproductiva neta (\({R}_{0}\))

El tiempo medio de generación (\(T\))

La tasa intrínseca de aumento (\({r}_{m}\))

La tasa finita de aumento (\(\lambda\))

Los parámetros de la población, como la tasa reproductiva neta (\({R}_{0}\)), el tiempo medio de generación (\(T\)), la tasa intrínseca de aumento (\({r}_{m}\)) , y la tasa finita de aumento (\(\lambda\)) se compararon mediante la prueba de rango estudentizado de Tukey después de la estimación jackknife25.

Los datos que respaldan los hallazgos de este estudio están disponibles públicamente en https://doi.org/10.5281/zenodo.7614004.

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Este trabajo se llevó a cabo con el apoyo del Programa de Investigación Cooperativa para el Desarrollo de la Ciencia y la Tecnología Agrícolas (Proyecto No. PJ015938072022), Administración de Desarrollo Rural, República de Corea.

Parque Young-gyun

Dirección actual: Departamento de Entomología, Universidad de Purdue, West Lafayette, IN, EE. UU.

Souvic Sarker

Dirección actual: Departamento de Entomología, Rutgers, Universidad Estatal de Nueva Jersey, New Brunswick, NJ, EE. UU.

Departamento de Medicina Vegetal, Universidad Nacional de Andong, Andong, República de Corea

Young-gyun Park, Minhyeok Kwon, Souvic Sarker y Un Taek Lim

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YP y UTL escribieron el texto principal del manuscrito, y YP y UTL prepararon figuras y tablas. YP realizó el análisis de datos. MK y SS realizaron experimentos. Todos los autores revisaron el manuscrito.

Correspondencia a Un Taek Lim.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Park, Yg., Kwon, M., Sarker, S. et al. Sinergismo de una dieta mixta de Myzus persicae y huevo de Ephestia kuehniella sobre la aptitud del depredador Nabis stenoferus. Informe científico 13, 9075 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35363-6

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Recibido: 07 febrero 2023

Aceptado: 17 de mayo de 2023

Publicado: 05 junio 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-35363-6

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